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황제의 모략으로 멸문한 가문의 유일한 후계자 폴 <모시 샬라메> 어머니 레이디 제시카 <레베카 퍼거슨>와 간신히 목숨만 부지한 채 사막으로 도망친다. 그곳에서 만난 반란군들과 숨어 지내다 그들과 함께 황제의 모든 것을 파괴할 전투를 준비한다. 한편 반란군들의 기세가 높아질수록 불안해진 황제와 귀족 가문은 잔혹한 암살자 페이드 로타 <오스틴 버틀러>를 보내 반란군을 몰살하려 한다. 그리하여 운명의 반격이 시작된다.
프레멘이 된 폴
결투에서 자미스를 이기고 스틸가 일행과 동행해도 된다고 인정받은 폴과 제시카는 타브르 시치로 향하고 있었다. 그러다가 홀과 제시카는 평소라면 나타나지 않을 하코넨 병사들을 맞닥뜨린다. 스틸가 일행이 진동을 이용하여 모래벌레를 불러들여 당황시킨 뒤 기습으로 몰살시키고 무사히 상황을 넘긴다. 이후 스킬가의 인도로 폴과 제시카는 무사히 상황을 넘긴다. 이후 스틸가의 인도로 폴과 제시카는 타브르 시차에 도착한다. 식치의 프레멘들은 폴과 제시카를 경계한다. 프레멘들의 대화를 통해 이 둘이 최소 이방인 최대 하코넨의 스파이라고 생각하는 분파와 폴을 리산 알 가입으로 생각하는 분파로 나뉘어 있음을 보여준다. 그 후 스틸 가는 제시카를 따로 불러 자신들의 교모가 죽어가고 있고 타브르 식치의 일원이 되기 위해서는 제시카가 부족의 교모가 되어야 한다고 말한다. 싫다면 어쩔 거냐니까 죽여서 물을 받을 거라고 협박하면 양자택일의 상황을 만든다. 폴의 안전마저 보장받을 수 없게 된 상황에 처하게 된 제시카는 어쩔 수 없이 모래송어를 물에 빠뜨려 얻은 독인 '생명의 물'을 마시게 된다. 생명의 물을 마시고 깨어난 제시카는 선조와 다른 교모의 기억을 체현할 수 있는 교모로 각성한다. 이때 태아의 모습인 알리야에게도 양수를 통해 생명의 물이 뻗어나가는 장면이 매우 불길하게 묘사되고 제시카도 이 시점부터 파란 눈을 가지게 된다. 그 와중에 사치 밖에서 마흐디의 어머니는 독을 마시고 도살 것이라는 예언과 들어맞는다며 폴이 마흐디, 리산알 알 가입이라는 것을 믿는 스틸가와 그의 무리는 기도를 하면서 믿지 않는 무리와 신경전을 벌인다. 폴이 나서서 어머니 제시카는 베네 게세리트라 해독훈련을 받았기에 살아남았을 뿐 자신은 예언의 마흐디가 아니라고 선언하고 권력을 원하는 것이 아니라 단지 그들의 생활방식을 배우로 하코넨에 맞서 싸우고 싶을 뿐이라며 이를 중재한다. 오히려 스킬가와 근본주의자 무리는 이에 마흐디는 너무도 겸손해서 스스로가 마흐디임을 부정할 것이라는 예언과 일치한다면 흥분해서 더욱 광신에 빠져들고 챠니는 폴의 진심을 좀 더 이해하게 된다. 폴은 프레멘들의 방식을 배우기 위해 사막 횡단하기, 바람덫 사용법 등을 훈련받는다. 스틸가가 사막 지대를 횡단하는 훈련을 시키는데 사실은 마흐디라면 가르쳐주지 않아도 할 수 있을 거라는 무모한 믿음에서 시킨 일이었다. 이를 못마땅하게 여긴 챠니가 몰래 따라가서 폴을 도와준다. 이 장면에서 스틸가가 뜬금없이 사막의 요정인 진 <Djinn>을 조심하라는 충고를 한다. 훈련을 성공적으로 끝마치고 이후에도 하코넨의 스파이스 수확기 <하베스터>를 급습하며 전투에서 공을 세운 폴은 그날밤 스틸가에게 프레멘전사 이름인 우슬을 받고 스스로는 사막의 작은 주인 폴 무앗 <Muad'Dib>'이라는 이름을 지어 어엿한 프레멘 전사인 " 폴 아트레이데스 우슬"로 거듭맘으로서 나머지 일원에게도 인정받게 된다. 스틸 가는 폴 아트레이데스 <Muad'Dib>이 단순히 귀여운 캥거루쥐가 아니라 여러 의 <북극성을 포함한 별자리, 길을 가리키는 자, 사막의 스승>를 가졌다면서 폴이 고른 새 이름을 잘 지었다고 마음에 들어 하지만 챠니는 내키지 않은 표정으로 폴의 전사 이름인 우슬만 말하고 그와 성관계도 가진다. 프레멘이 되는 마지각 시험인 모래벌레 타기에서 폴은 유례없이 어마무시한 크기의 모래벌레를 불러내었고 극적으로 올라타는 데 성공한다. 스틸가의 예언 파는 모래벌레의 크기 역시도 예언과 같다고 날뛴다. 폴은 출중한 역량과 지지를 기반으로 프레멘의 핵심 지도자로 성장하며 여기에 제시카가 종교적 물밑작업으로 북부 프레멘을 장악하며 적극적으로 퍼트린 광신프로파간다 덕분에 타브르시 치 내에서 프레멘의 구세주로 여겨지게 된다.
페이드 로타의 등장
아라키스에서 스파이스 수확을 진두지휘하던 라반이 프레멘의 지속적인 방해로 급격히 줄어버린 스파이스 수확량을 만회하지 못하자 하코네남작은 라반이 하코넨 가문에 굴욕을 주었다면 화를 내고 라반 대신 사이코 기질로 악명 높은 조카 페이드로타하코넨에게 일을 맡긴다. 이후 스파이스 저장고가 프레멘들에게 폭파되자 라반은 스파이스 채취에 방해가 되는 프레멘들을 절멸시키기 위해 대량의 오니솝터와 부하들을 데리고 본거지로 추측되는 곳에 쳐들어간다. 하지만 자신들이 발사한 미사일 때문에 시야가 먼지로 가려져 피할 식별조차 하지 못한 채 아군을 쏴 죽이거나 소수의 프레멘들에게 일방적으로 학살당하고 오니솝터들도 파괴되는 등 엄청난 굴욕을 겪으며 후퇴하는 신세가 되며 결국 현실에 굴복하고 만다. 베네 게서 리트 측에서도 폴이나 페이드로타가 아라키스를 지배하고 둘 중 하나가 황제가 될 것을 알았기에 페이드로타를 통제할 수 있는지 여부를 확인하기 위해 레이디마고트를 페이드로타에게 보낸다. 하코넨남작은 페이드로타의 생일을 축하해 주기 위해 검투장에서 페이드로타와 하코넨남작은 페이드로타의 강함을 시럼 할 겸 그의 승리를 더욱 극적으로 만들 겸 그가 싸운 3인 중 한 명에게는 의도적으로 독을 주입시키지 않고 나머지 두 명은 독을 주입시켜 싸움에 내보낸다. 페이드로타는 두 명은 쉽게 이겼지만 독을 주입받지 않은 한 명을 상대하게 되는데 자신을 도우려는 진행위원들도 무시하고 방어막까지 해제해 당당히 같은 조건에서 싸우겠다고 선언한다. 살짝 고전했지만 결국은 이기게 된다. 경기가 끝난 뒤 페이드는 남작에게 자신을 죽일 셈이었냐며 따지지만 남작은 오늘은 네가 영웅이라며 웃어넘기고 생일선물로 아라키스의 총독권을 주겠다고 말한다. 라반은 대할 때와는 태도차이가 극명하게 드러나는 장면이기도 하다. 앞에서 페이드가 경기 시작 전에 인사를 할 때도 웃음을 지으며 받아줬고 화나서 일방적으로 분노하는 페이드를 상대할 때도 "너무 화내지 말거라 아가야"라며 애정이 담긴 말투를 사용한다. 그날밤 레이디마고트는 본 목적을 위해 페이드로타에게 접근한다. 딱히 목소리를 쓰는 묘사는 안 나왔으나 마치 꿈속처럼 의식의 흐름처럼 상황이 흘러가다가 결국 페이드로타는 마고트가 단둘이 있게 되고 시험을 받게 된다. 레이디마고트는 페이드로타에게 상자에 손을 넣으라 지시한 후 페이드로타의 목옆에 곰자바를 대는데 바로 1편에서 가이우스 헬렌 교모 교모 교모가 폴에게 했던 것과 같다. 이후 다음날 혹은 며칠뒤의 베네게세리트 모임으로 장면전환 되고 마고트는 시험에 통과한 후 하룻밤을 보내 혈통을 확보했다고 말한다. 페이드로타는 잔혹한 습성에도 불구하고 곰자바의 시험을 통화했으므로 퀴사츠레더락의 자질이 있고 인격적 결함을 파고들어 베네게세리트가 조종할 여지도 충만했기 때문에 가이우스 헬렌 교모 교모는 이룰 란 코리노 코리노에게 사다우카 파병으로 정치적으로 궁지에 몰린 황제는 머지않아 폐위돌 것이며 페이드 로타가 그녀와 결혼하고 황제가 될 것임을 넌지시 통보한다.
프레멘과 아트레이데스 가문의 역습
폴은 아트레이데스 인장을 찍은 선전포고문으로 황제를 도발한다."대가문의 공작이며 황제의 친척인 나는 최고대표자회의에 의거하여 맹세한다. 만약 황제와 황제의 사람들이 무기를 내려놓고 나를 만나러 이곳에 온다면 내 목숨을 걸고 그들의 생명을 지킬 것이다" 자제력을 잃은 황제는 사다우카 군단을 이끌고 직접 아라키스에 출정한다. 아라키스에서 샤담 4세는 스파이스 채취와 아트레이데스 가문 절멸에 실패한 하코넨남작을 강하게 질책하고 사다우카를 시켜 그의 생명유지장치와 반중력장 치를 박살 내버린다. 하지만 이 모든 것 역시 폴이 황위를 뺏기 위해 세운 계락의 일부였으며 황제가 왕림하고 사다우카가 주둔한 것을 확인하자마자 프레멘은 공세를 개시한다. 우선 핵폭탄으로 하코넨이 강탈한 아트레이데스 가문의 도시 아라키 일대의 산맥을 날려버려 도시의 방어막을 제거한 뒤 모래벌레에 프레멘군단을 태워 순식간에 아라키 일대로 침공을 개시한다. 당연히 모래벌레들의 등위에 꽂힌 깃발은 아트레이데스 가문의 깃발이다. 지상에서는 데파이킨 군단으로 핵폭발의 여파에서 재정비 중이던 사다우카를 기습해 제거한 뒤 폴은 황제의 행궁에 쳐들어간다. 들어가자마자 폴은 옆에 늘어선 전투태세를 갖춘 사다우카를 완전히 무시하고 황제의 옥좌가 있는 계단 중간에 넘어져있던 하코넨남작에게 성큼성큼 다가가 두건에 가려진 얼굴조차 제대로 드러내 보여주지 않은 채"짐승처럼도 죽는군요, 할아버지"라고 나지막이 말하고는 무미건조하게 단검으로 참살한다. 폴이 자신의 손자임을 깨닫고 경악하는 하코넨의 마지막 표정이 인상 깊다. 하코넨남작을 처리한 폴은 황실일행을 포로로 잡으라 명한다. 한편 프레멘이 행궁을 장악하자 라반은 도망을 가려하나 거니와 마주치자"죽음에서 돌아온 자가 누구인지 봐라"라며 도발하고 전투에 임하지만 몇 초 만에 제압당해 사망하고 다른 하코넨 병사들과 함께 시체가 되어 불살라지며 제대로 보복당하게 된다. 하코넨이 황제를 몰아세우려고 부른 대가문의 함대가 거의 다 왔다는 소식을 폴이 듣는다. 폴은 대가문들에게 개입하면 스파이스 생산지에 핵폭격을 해 스파이스를 우주에서 없애버릴 것이라는 협박을 하고 황제에게 순순히 황위를 넘길 것을 종용한다. 그리고 교모 가이우스 헬렌 가 네가 일으킬 일에 대해 생각해 보라고 자하 "닥쳐라"라는 목소리"로 한마디로 무력화시킨다. 끝내 황제가 폴을 노려보며 이를 거부하자 폴은 황제에게 자신과 직접 결투하거나 대신 싸울 챔피언을 고르라고 한다. 호승심이 넘치던 페이드로타가 곧장 황제의 챔피언을 자처하고 둘은 필사의사투르 벌인다. 폴이 칼에 맞고 밀리는가 싶지만 이것은 빈틈을 유도한 폴의 계략으로 페이드로타가 결국 패배하고 전에 마지막으로 맞섰던 아트레이데스 최후의 1인에게 했던"잘 싸웠다, 아트레이데스"를 유언으로 남긴다. 폴은 자신의 몸에 박혀 있던 칼을 빼내고 황제에게 다가가서 아버지의 죽음에 대한 책임을 지라고 황제를 윽박지른다. 하지만 황제는 폴의 아버지 레토 아트레이데스 1세 공작은 약한 남자였다는 대답만 한다. 폴은 아랑곳 않고 이룰 란과 결혼해 황위를 이을 것을 선포한다. 결국 황제가 폴에게 굴복하여 폴의 아트레이데스 가문반지에 입을 맞추는 순간 뒤에서 이 모든 걸 지켜보고 있던 챠니는 폴이 완전히 변해버렸다고 판단하고 실망하여 홀로자리를 뜬다. 이내 앞서 언급한 대가문의 함대가 도착하고 대가문은 폴의 즉위를 인정하지 않겠다는 통신을 보낸다. 그러자 폴은"그들은 낙원으로 인도하라"며 대가문에 선전포고를 하고 자신이 그토록 막으려 했던 우주전쟁을 제 손으로 시작하고 만다. 갑자기 폴이 황제에게 무릎 끓고 반지에 입을 맞추라느니 그토록 죽을 때까지 유일하게 사랑하겠다던 챠니를 버리고 황제의 딸과 결혼을 하겠다느니 하면서 확 달라져 버린 폴에 대해 놀라는 관객이 좀 있는데 폴은 생명의 물을 마시고 나서 과거와 미래를 완벽하게 볼 수 있는 능력이 생겼고 결국 자신이 황제가 되어 성전을 벌여 많은 인간이 죽지만 그렇게 하지 않으면 인류자체가 궁극적으로 절멸한다는 것을 예지 했기에 피할 수 없는 운명을 받아들였다고 봐야 한다. 이에 광기에 찬 프레멘들은 환희의 비명을 지르고 아트레이데스 가문의 깃발을 휘두르며 사다우카의 함선을 탈취해 출정하고 챠니는 이를 분도 어린 눈으로 바라보며 홀로 모래언덕에 올라가 모래벌레를 부른다. 모래벌레를 탈준비를 하는 챠니의 뒷모습과 분노가 섞여 있는 복잡한 표정을 하고 있는 챠니의 얼굴을 비추며 영화는 막을 내린다.